DO иногда указываются как процент насыщения. Количество любого газа, который может раствориться в воде, зависит от температуры воды. Более холодная вода может содержать больше растворенного газа, а более теплая вода — меньше. Теоретическое максимальное количество кислорода, которое может удержать любой водоем при данной температуре, называется 100% насыщением.Таким образом, если вода может содержать теоретический максимум 10 частей на миллион кислорода при 20 ° C, а фактическая концентрация составляет всего 8 частей на миллион, процент насыщения составляет 80% (8/10).

Количество растворенного кислорода определяет типы водных животных, которые могут жить в воде. Кумжа, обитающая в свободном ручье, хорошо себя чувствует, когда концентрация DO составляет от 9 до 12 мг / л. Сом может жить в воде с содержанием DO всего 5 мг / л. Однако большинству холодноводных рыб для выживания требуется минимум 4-6 мг / л DO, в то время как некоторые виды рыб могут жить в воде только с 2.5–3 мг / л DO до появления признаков стресса.

Одна из наиболее важных причин снижения содержания РК — разложение органического вещества. Обычно листья и другой растительный мусор попадают в озеро и поедаются бактериями. Как и всем другим животным, бактериям для выживания нужен кислород. Когда уровень потребления кислорода бактериями (и другими растениями и животными) меньше, чем поступление кислорода через фотосинтез и диффузию, озеро или река остаются здоровыми. После цветения водорослей скорость бактериального разложения настолько высока, что водный объект больше не содержит достаточно кислорода, чтобы поддерживать жизнь в донных отложениях.В крайних случаях из-за низкого содержания растворенного кислорода в воде может произойти гибель рыбы. Это, вероятно, произойдет на озерах малого и среднего размера с высоким содержанием питательных веществ в жаркие летние месяцы.

Поскольку количество кислорода тесно связано с общим состоянием озера, важно понимать трофическое состояние водоема. Трофические состояния водоемов включают:

Олиготрофный: низкая продуктивность. Например, более крупные и глубокие озера с чистой водой, каменистые или песчаные береговые линии, ограниченный рост корневых растений, низкий рост водорослей и достаточное количество растворенного кислорода повсюду.

Мезотрофный: Средняя продуктивность. Промежуточная категория с характеристиками между двумя другими группами.

Eutrophic: Высокопродуктивный. Например, более мелкие и мелкие водоемы с грязным дном, обширными водорослями, интенсивным ростом растений и низким содержанием растворенного кислорода в придонных водах.

Источники органических веществ, истощающих кислород, включают ливневые стоки с сельскохозяйственных угодий или городских улиц, откормочных площадок и неисправных септических систем. Тепловое загрязнение, такое как охлаждающая вода с производства или электростанции, также повышает температуру воды и снижает содержание в ней кислорода.

Повышение уровня CO2 усилит цветение фитопланктона в эвтрофных и гипертрофических озерах

Abstract

Вредное цветение водорослей угрожает качеству воды многих эвтрофных и гипертрофных озер и наносит серьезный экологический и экономический ущерб во всем мире. Густое цветение часто снижает концентрацию растворенного CO ₂ и повышает pH. Тем не менее, количественному прогнозированию обратной связи между ростом фитопланктона, сокращением выбросов CO ₂ и химическим составом неорганического углерода водных экосистем уделялось на удивление мало внимания.Здесь мы разрабатываем математическую модель для прогнозирования динамических изменений растворенного неорганического углерода (DIC), pH и щелочности во время развития цветения фитопланктона. Мы протестировали модель в экспериментах с хемостатом с пресноводной цианобактерией Microcystis aeruginosa при различных уровнях CO ₂ . Эксперименты показали, что плотные соцветия улавливают большие количества атмосферного CO ₂ не только за счет собственного производства биомассы, но также за счет создания высокого pH и щелочности, которые увеличивают емкость хранения DIC в системе.Мы использовали модель, чтобы изучить, как цветение фитопланктона в эвтрофных водах будет реагировать на повышение уровня CO ₂ . Модель предсказывает, что (1) плотное цветение фитопланктона в слабощелочных водах может истощить концентрацию растворенного CO ₂ до предельных уровней и повысить pH в относительно широком диапазоне атмосферных условий CO ₂ , (2) рост Уровни CO ₂ в атмосфере будут усиливать цветение фитопланктона в водах с низкой и средней щелочностью с высокой нагрузкой питательными веществами, и (3) при превышении некоторого порогового значения повышение уровня CO в атмосфере ₂ ослабит цветение фитопланктона из-за ограничения углерода, что приведет к снижению интенсивности CO ₂ истощение и меньшее увеличение pH.Анализ чувствительности показал, что прогнозы модели были качественно надежными. Количественно прогнозы были чувствительны к изменению глубины озера, поступления DIC и переноса газа CO ₂ через границу раздела воздух-вода, но относительно устойчивы к изменениям в механизмах поглощения углерода фитопланктоном. В целом эти данные предупреждают, что повышение уровня CO ₂ может привести к заметной интенсификации цветения фитопланктона в эвтрофных и гипертрофных водах.

Образец цитирования: Verspagen JMH, Van de Waal DB, Finke JF, Visser PM, Van Donk E, Huisman J (2014) Повышение уровня CO ₂ уровней усилит цветение фитопланктона в эвтрофных и гипертрофических озерах.PLoS ONE 9 (8): e104325. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325

Редактор: Ханс Дж. Дам, Университет Коннектикута, Соединенные Штаты Америки

Поступила: 14 июня 2013 г .; Принята к печати: 17 июня 2014 г .; Опубликовано: 13 августа 2014 г.

Авторские права: © 2014 Verspagen et al. Это статья в открытом доступе, распространяемая в соответствии с условиями лицензии Creative Commons Attribution License, которая разрешает неограниченное использование, распространение и воспроизведение на любом носителе при условии указания автора и источника.

Финансирование: Это исследование было поддержано грантом 854.10.006 Фонда наук о Земле и жизни (ALW), который субсидируется Нидерландской организацией научных исследований (NWO). Финансирующие организации не играли никакой роли в дизайне исследования, сборе и анализе данных, принятии решения о публикации или подготовке рукописи.

Конкурирующие интересы: Авторы заявили об отсутствии конкурирующих интересов.

Введение

С начала промышленной революции концентрации CO ₂ в атмосфере увеличились с 275 до 400 ppm CO ₂ , а сценарии изменения климата предсказывают дальнейшее увеличение концентрации CO ₂ в атмосфере [1].Повышенное растворение CO ₂ снизит pH водных экосистем [2], [3]. Однако CO ₂ в пресноводных экосистемах возникает не только в результате растворения атмосферного CO ₂ , но также в результате минерализации органического углерода, полученного из наземных источников в окружающем водоразделе [4]. Минерализация органического углерода вызывает перенасыщение CO ₂ во многих озерах, в некоторых случаях даже достигая уровней CO ₂ , превышающих 10 000 ppm [5] — [7].

Фитопланктон фиксирует CO ₂ для фотосинтеза, и многие виды могут также использовать бикарбонат в качестве источника углерода [8] — [10]. Ассимиляция неорганического углерода плотным цветением фитопланктона может истощить концентрацию растворенного CO ₂ [11] — [15], иногда до уровней ниже 1 ppm [7], [15], так что эти воды становятся сильно CO ₂ -ненасыщенный. Истощение CO ₂ вызовет увеличение pH [11], [16], [17]. Действительно, в эвтрофных озерах с плотным цветением фитопланктона pH легко превышает значения 9 [7], [15] и может достигать значений до 11 в неглубоких гипертрофных озерах [18].

Сочетание высоких значений pH и истощения CO ₂ в пресных водах часто связано с цветением цианобактерий [19], [20]. Некоторые виды цианобактерий, которые обычно доминируют в этих цветениях, способны продуцировать токсичные вещества [21], [22]. Следовательно, цветение цианобактерий угрожает качеству воды многих пресноводных озер и солоноватых вод по всему миру, включая озеро Эри в США и Канаде [23], озеро Тайху в Китае [24], [25], озеро Бива в Японии [26], Озеро Виктория в Африке [27], [28], Балтийское море в Северной Европе [29], [30] и многие другие экологически и экономически важные озера, реки и эстуарии [21], [22], [31], [32].Ожидается, что цветение цианобактерий выиграет от глобального потепления [32] — [35]. Однако реакция цианобактерий на повышение концентрации CO ₂ менее изучена, хотя ясно, что существует сильное взаимодействие между развитием цветения цианобактерий и доступностью CO ₂ .

В качестве иллюстрации на рис. 1 представлены данные из озера Волкерак, большого эвтрофного озера в Нидерландах [31], [36]. Зимой и весной концентрации CO ₂ в озере Волкерак значительно превышают концентрации CO ₂ , которые можно было бы предсказать из равновесия с атмосферой, и, следовательно, озеро перенасыщено CO ₂ . Однако летом и ранней осенью озеро Волкерак покрыто густым цветением вредоносной цианобактерии Microcystis [31], [36]. Фотосинтетическая активность этих цветков истощает концентрацию CO ₂ , так что озеро становится недонасыщенным CO ₂ летом, в то время как pH повышается до значений выше 9 в течение нескольких месяцев (рис. 1, текст S1).

Рисунок 1. Сезонная динамика цветения фитопланктона в озере Волкерак.

(A) Изменения в плотности популяции фитопланктона (в которой преобладает цианобактерия Microcystis ) и измеренная концентрация растворенного CO ₂ ([CO ₂ ]) в течение двух последовательных лет.Пунктирная линия представляет собой ожидаемую концентрацию растворенного CO ₂ ([CO ₂ *]) в предположении равновесия с атмосферным pCO ₂ . Темная заливка указывает на то, что озеро перенасыщено CO ₂ , тогда как светлая заливка указывает на недонасыщение. (B) Изменения pH, бикарбоната и общей концентрации DIC. Подробности отбора проб описаны в тексте S1.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325.g001

Следовательно, существует сильная и сложная связь между ростом фитопланктона и химическим составом неорганического углерода водных экосистем, что может привести к истощению CO ₂ во время плотной цветет даже в озерах, которые в противном случае были бы перенасыщены CO ₂ .Эта биохимическая связь дополнительно осложняется несколькими дополнительными обратными связями. Например, плотное цветение фитопланктона не только истощает CO ₂ и увеличивает pH, но также увеличивает мутность водяного столба в результате самозатенения, тем самым уменьшая доступность света для фиксации углерода посредством фотосинтеза [31], [37]. Более того, поглощение питательных веществ плотными цветками также влияет на щелочность [38] — [40], которая, в свою очередь, влияет на pH и состав растворенного неорганического углерода (DIC). Учитывая pH и общую концентрацию DIC, легко вычислить концентрации CO ₂ , бикарбонатов и карбонатов [41] — [43]. Однако нам все еще не хватает комплексного понимания, которое включает в себя различные петли обратной связи, позволяющие количественно прогнозировать изменения концентрации DIC и pH во время развития цветения фитопланктона. Тем не менее, такой комплексный подход потребуется для оценки того, как повышение концентрации CO ₂ повлияет на цветение фитопланктона и связывание углерода в водных системах.

В этом исследовании мы исследуем динамические обратные связи между ростом фитопланктона, ДВС, щелочностью, pH и светом во время развития цветения фитопланктона. В нашем исследовании особое внимание уделяется эвтрофным и гипертрофным водам, в которых избыток минеральных питательных веществ обеспечивает идеальные условия для цветения фитопланктона. Мы включили стандартный химический состав неорганического углерода в математическую модель роста фитопланктона с CO ₂ , бикарбонатом и светом в качестве ограничивающих ресурсов. Мы тестируем модель в контролируемых лабораторных экспериментах при различных уровнях pCO ₂ и щелочности с использованием вредоносной цианобактерии Microcystis aeruginosa , космополитичного и часто токсичного вида, который густо цветет в озере Волкерак и многих других эвтрофных озерах по всему миру [23] — [ 27], [31], [33].Подбор нашей модели хорошо согласуется с экспериментальными результатами и показывает, что связь между ростом фитопланктона и химией неорганического углерода сильно зависит от уровня CO ₂ . Впоследствии мы используем экспериментально подтвержденную модель, чтобы изучить, как цветение фитопланктона в эвтрофных озерах может реагировать на повышение доступности CO ₂ .

Модель

Общий вид

Наша модель основана на давней традиции модельных исследований в экологии фитопланктона [44] — [49], расширяя эти более ранние исследования за счет включения динамических изменений доступности неорганического углерода, щелочности и pH, вызванных цветением фитопланктона. Модель рассматривает хорошо перемешанный водный столб, освещенный сверху, с растущей популяцией фитопланктона, однородно распределенной по глубине. Здесь мы вводим ключевые предположения, а модель подробно описана в тексте S2 (для хемостатов) и в тексте S3 (для озер).

Динамика численности фитопланктона

В этом исследовании мы фокусируемся на эвтрофных и гипертрофных экосистемах, в которых все питательные вещества находятся в избытке. Следовательно, удельная скорость роста фитопланктона не ограничивается питательными веществами, а зависит только от содержания углерода в клетках.Содержание углерода в клетках является динамической переменной, которая увеличивается за счет фотосинтетического поглощения CO ₂ и бикарбоната, в то время как оно уменьшается за счет дыхания и уменьшения содержания углерода в клетках из-за роста населения. Точнее, пусть X обозначает плотность популяции фитопланктона, а Q обозначает его клеточное содержание углерода. Изменения плотности популяции фитопланктона и содержания в нем углерода можно описать следующим образом: (1) (2) где µ ( Q ) — удельная скорость роста фитопланктона как функция от содержания углерода в клетках, м — удельный коэффициент потерь (например,g., по фоновой смертности, выпасу скота, седиментации), u _CO2 и u _HCO3 — скорости поглощения CO ₂ и бикарбоната соответственно, а r — частота дыхания.

Мы предполагаем, что удельная скорость роста увеличивается с увеличением содержания углерода в клетках фитопланктона, для функционирования которого требуется минимальное содержание углерода в клетках (т. Е. µ ( Q _MIN ) = 0) и достигает своего максимума. удельная скорость роста при насыщении углеродом (т.е., µ ( Q _MAX ) = µ _MAX ). Скорости поглощения CO ₂ ( u _CO2 ) и бикарбоната ( u _HCO3 ) увеличиваются, но насыщающие функции окружающего CO ₂ и концентрации бикарбоната в соответствии с кинетикой Михаэлиса-Ментен подавляются. когда клетки насыщаются углеродом [50]. Энергия для ассимиляции углерода поступает из фотосинтеза и, следовательно, зависит от наличия света.Подводная световая среда описывается законом Ламберта-Бера с учетом того, что растущая популяция фитопланктона постепенно увеличивает мутность водяного столба за счет самозатенения и тем самым уменьшает доступный для дальнейшего фотосинтеза свет [31], [51]. Мы предполагаем, что частота дыхания ( r ) увеличивается с увеличением содержания углерода в клетках, приближаясь к максимальным значениям, когда клетки насыщаются углеродом [52]. Математические уравнения, описывающие эти отношения, представлены в тексте S2.

Чтобы оценить, в какой степени рост фитопланктона ограничен углеродом, мы вводим простую относительную меру доступности неорганического углерода для фотосинтеза ( f _C ) 🙁 3) где u _{MAX, CO2} и u _{MAX, HCO3} — максимальные скорости поглощения диоксида углерода и бикарбоната, соответственно, и H _CO2 и H _HCO3 — их константы полунасыщения. Отметим, что 0≤ f _C ≤1.Уровень ограничения углерода ( L _C ) может быть определен как снижение поглощения углерода из-за низкой доступности углерода: L _C = (1- f _C ) × 100%. Соответственно, если CO ₂ и бикарбонат доступны в насыщающих концентрациях, л _C будет близко к 0%. И наоборот, если CO ₂ и бикарбонат доступны только в следовых количествах, л _C приближается к 100%.

Растворенный неорганический углерод, щелочность и pH

Во временных масштабах, используемых в нашей модели (от минут до дней), состав растворенного неорганического углерода по существу находится в равновесии с щелочностью и pH. Следовательно, пусть [DIC] обозначает общую концентрацию растворенного неорганического углерода. Изменения в [DIC] можно описать следующим образом: (4)

Первый член в правой части уравнения (4) описывает изменения в концентрации DIC из-за притока ([DIC] _IN ) и оттока воды, содержащей DIC, где D — степень разбавления.Второй член описывает обмен газа CO ₂ с атмосферой, где г _CO2 — это поток CO ₂ через границу раздела воздух-вода (также известный как скорость связывания углерода) и деление на z _{. MAX} преобразует поток CO ₂ на единицу поверхности в объемное изменение CO ₂ . Третий член описывает, как концентрация ДВС увеличивается при дыхании ( × ) и уменьшается при поглощении фитопланктоном CO ₂ ( × _CO2 ) и бикарбоната ( × _HCO3 ).

Поток CO ₂ через границу раздела воздух-вода пропорционален разнице между концентрацией растворенного CO ₂ , которая может быть достигнута в равновесии с атмосферным давлением ([CO ₂ *]), и фактическим растворенным CO. ₂ концентрация [53], [54] 🙁 5) где v — скорость переноса газа. Равновесное значение [CO ₂ *] рассчитывается по закону Генри, т. Е. [CO ₂ *] = K ₀ pCO ₂ , где pCO ₂ — парциальное давление CO ₂ в воздух, а K ₀ — константа растворимости газа CO ₂ в воде.В наших экспериментах газообмен будет увеличиваться с увеличением расхода газа ( a ). Следовательно, мы принимаем v = b a , где b — константа пропорциональности, отражающая эффективность газообмена.

Изменения pH зависят от щелочности, которая является мерой способности воды нейтрализовать кислоту. В наших экспериментах в щелочности преобладают растворенный неорганический углерод и неорганические фосфаты [40] 🙁 6)

Отметим из (6), что изменение концентрации растворенного CO ₂ не меняет щелочности. Кроме того, поглощение бикарбоната для фотосинтеза сопровождается высвобождением гидроксид-иона или поглощением протона и, следовательно, также не меняет щелочность. Следовательно, ассимиляция углерода фитопланктоном не влияет на щелочность [40]. Однако ассимиляция нитратов, фосфатов и сульфатов сопровождается потреблением протонов для поддержания баланса заряда и, таким образом, увеличения щелочности [38] — [40]. В частности, поглощение нитратов и фосфатов увеличивает щелочность на 1 моль-эквивалент, тогда как поглощение сульфата увеличивает щелочность на 2 моль-эквивалента [40].Следовательно, изменения щелочности можно описать как: (7) где ALK _IN — щелочность притока воды, а u _N , u _P и u _S — поглощение уровень нитратов, фосфатов и сульфатов растущей популяцией фитопланктона. Модель отслеживает концентрацию нитратов, фосфатов и сульфатов.

На каждом временном шаге концентрация растворенного CO ₂ , бикарбоната и карбоната, а также pH рассчитывается на основе [DIC] и щелочности (текст S2).

Материалы и методы

Эксперименты

Экспериментальная система.

Мы протестировали модель на двух штаммах пресноводной цианобактерии Microcystis aeruginosa . Штамм Microcystis CYA140 был получен из Норвежского института водных исследований (NIVA). Штамм Microcystis HUB5-2-4 был получен из Берлинского университета имени Гумбольдта, Германия. Оба штамма Microcystis растут как популяции одиночных клеток.Хотя все оборудование для культивирования было автоклавировано перед экспериментами, мы не смогли выдержать аксенические условия. Однако регулярный микроскопический осмотр подтвердил, что численность гетеротрофных бактерий оставалась низкой (<0,1% от общей биомассы) на протяжении всего периода экспериментов.

Эксперименты проводились в лабораторных хемостатах, специально предназначенных для изучения фитопланктона [49], [55], [56]. Каждый хемостат состоял из плоского культурального сосуда, освещенного с одной стороны с постоянной интенсивностью падающего света I _IN = 50 ± 1 мкмоль фотонов м ^-2 с ^-1 , обеспечиваемых белыми флуоресцентными трубками (Philips PL- L 24W / 840 / 4P, Philips Lighting, Эйндховен, Нидерланды).Хемостаты имели длину оптического пути («глубину смешивания») z _MAX = 5 см и эффективный рабочий объем 1,7 л. Хемостаты поставлялись с богатой питательными веществами минеральной средой [57] для предотвращения образования питательных веществ. ограничение во время экспериментов. В условиях избытка питательных веществ плотность популяции фитопланктона имеет тенденцию становиться намного выше в лабораторных хемостатах, где фитопланктон сконцентрирован на глубине всего 5 см, чем в озерах, где популяция фитопланктона рассредоточена на глубине нескольких метров [51], [58].Это правило масштабирования подразумевает, что концентрации питательных веществ должны быть намного выше в минеральных средах небольших лабораторных хемостатов, чем в эвтрофных озерах, чтобы поддерживать такую ​​высокую плотность населения. Хемостаты поддерживали при постоянной температуре с помощью металлического охлаждающего пальца, соединенного с термокриостатом Colora, и аэрировали стерилизованным (0,2 мкм вентиляционный фильтр Millex-FG, Millipore, Billerica, MA, USA) N ₂ газа, обогащенного различными CO ₂ концентраций с использованием регуляторов массового расхода Brooks (Brooks Instrument, Hatfield, PA, USA).Газовая смесь диспергировалась со дна сосуда хемостата в виде мелких пузырьков при постоянной скорости потока газа (—) 25 л · ч ^-1 .

Лечение.

Во-первых, мы изучили динамические изменения химического состава неорганического углерода и pH в шести хемостатах без какого-либо фитопланктона, чтобы оценить, адекватно ли модель описывает растворение CO ₂ и последующие динамические изменения химического состава неорганического углерода. Эти вспомогательные эксперименты описаны в тексте S4.

Впоследствии мы провели два эксперимента с хемостатом с Microcystis CYA140 для исследования динамических изменений в росте фитопланктона, химии неорганического углерода, щелочности и pH. Первый хемостат был снабжен низким pCO ₂ , равным 200 ppm в потоке газа и 0,5 ммоль л ^-1 NaHCO ₃ в минеральной среде. Второй хемостат был снабжен высоким pCO ₂ , равным 1200 ppm в потоке газа и 2,0 ммоль л ^-1 NaHCO ₃ в минеральной среде.Оба хемостата имели степень разбавления D = 0,011 ч ^-1 . Образцы хемостатов отбирали через день от инокуляции небольшого количества клеток Microcystis CYA140 до устойчивого состояния с высокой плотностью популяции.

Затем мы изучили устойчивые состояния шести хемостатов Microcystis HUB5-2-4 по градиенту от условий с ограничением углерода до условий с ограничением света. Хемостаты имели степень разбавления D = 0,00625 ч ^-1 и обеспечивали различные концентрации pCO ₂ в потоке газа (0.5, 50, 100, 400 или 2,800 частей на миллион CO ₂ ) и двух различных концентраций NaHCO ₃ в минеральной среде (0,5 или 2,0 ммоль л ^-1 ). За устойчивыми состояниями наблюдали не менее десяти дней.

Измерения.

Интенсивность падающего света ( I _IN ) и интенсивность света, прошедшего через сосуд хемостата ( I _OUT ), измеряли с помощью квантового фотометра LI-COR LI-250 (LI-COR Biosciences, Lincoln). , NE, USA) в 10 случайно выбранных позициях на передней и задней поверхности сосуда хемостата соответственно.Фоновая мутность ( K _bg ) была рассчитана по пропусканию света через сосуды хемостата без фитопланктона с использованием закона Ламберта-Бера, так как K _bg = ln ( I _IN / I _OUT ) / z _MAX .

DIC определяли путем отбора 15 мл суспензии культуры, которую немедленно фильтровали через мембранные фильтры с размером пор 0,45 мкм (Whatman, Maidstone, UK). Затем DIC анализировали добавлением фосфорной кислоты на анализаторе TOC Model 700 (OI Corporation, College Station, TX, USA) с пределом обнаружения 0.15 промилле. Температуру и pH измеряли с помощью pH-метра SCHOTT (SCHOTT AG, Майнц, Германия). Концентрации растворенного CO ₂ , бикарбоната и карбоната были рассчитаны из DIC и pH [30] на основе констант диссоциации неорганического углерода с поправкой на температуру и соленость (таблица S2.1 в тексте S2). Щелочность определяли в образце объемом 50 мл, который титровали с шагом от 0,1 до 1 мл 10 ммоль л ^-1 HCl до pH 3,0. В дальнейшем щелочность рассчитывалась с использованием графиков Гран [30].

Концентрации остаточных нитратов и фосфатов в хемостатах определяли в трех повторностях путем отбора 15 мл культуральной суспензии, которую немедленно фильтровали через мембранные фильтры 0,45 мкм (Whatman, Maidstone, UK), и фильтрат хранили при -20 ° C. Концентрацию нитратов анализировали с помощью автоанализатора Skalar SA 400 (Skalar Analytical B.V., Бреда, Нидерланды), а концентрацию фосфатов анализировали спектрофотометрически [59].

Плотность популяции фитопланктона, как количество клеток, так и общий биологический объем, определяли в трех повторностях с использованием счетчика клеток Casy 1 TTC с капилляром 60 мкм (Schärfe System GmbH, Ройтлинген, Германия).Размер клеток значительно варьировался во время экспериментов: от 31 до 66 мкм ³ клеток ^-1 в Microcystis CYA140 и от 25-50 мкм ³ клеток ^-1 в Microcystis HUB5-2-4 . Таким образом, мы использовали общий биометрический объем (то есть суммарный объем всех клеток на литр воды) как меру плотности популяции фитопланктона.

Образцы клеточного углерода, азота, фосфора и серы подвергались давлению 10 бар, чтобы разрушить пузырьки газа Microcystis , а затем центрифугировали в течение 15 минут при 2,000 g . После удаления супернатанта осадок ресуспендировали в деминерализованной воде и центрифугировали в течение 5 минут при 15000 g . Супернатант отбрасывали, гранулы хранили при -20 ° C, а затем сушили вымораживанием и взвешивали для определения сухой массы. Содержание углерода, азота и серы в гомогенизированном лиофилизированном порошке клеток анализировали с использованием элементного анализатора Vario EL (Elementar Analysensysteme GmbH, Ханау, Германия). Для определения содержания фосфора клетки окисляли персульфатом калия в течение 1 ч при 100 ° C [60], а затем концентрацию фосфата анализировали спектрофотометрически [59].

Для расчета скорости связывания углерода в экспериментах в установившемся режиме мы решили уравнения (1), (2) и (4) для нуля. Это дает: (8) где мы предположили, что удельная скорость потери фитопланктона определяется степенью разбавления хемостата (т. Е. м = D ). Это уравнение показывает, что в устойчивом состоянии скорость связывания углерода равна чистому увеличению концентрации DIC плюс скорость фиксации углерода популяцией фитопланктона.

Оценка параметров

Параметры системы, такие как интенсивность падающего света, глубина перемешивания хемостатов, состав минеральной среды, скорость разбавления и концентрация CO ₂ в газовом потоке, были измерены до и / или во время экспериментов.Некоторые параметры фитопланктона были измерены экспериментально, в то время как другие были оценены на основе соответствия предсказаний модели временным изменениям экспериментальных переменных с использованием тех же процедур, что и в более ранних исследованиях [49], [55]. Обзор всех оценок параметров приведен в тексте S2.

Экстраполяция на озера

представляют собой идеальные системы для тестирования моделей в строго контролируемых условиях. Они работают в лабораторном масштабе, с настройками параметров, настроенными на небольшой размер сосуда хемостата.Поэтому для экстраполяции прогнозов модели на природные воды мы адаптировали несколько допущений модели. Параметры фитопланктона по-прежнему основывались на наших лабораторных экспериментах с Microcystis HUB5-2-4. Однако мы использовали настройки физических и химических параметров, типичные для летней ситуации в эвтрофных озерах, основанные на наших данных по озеру Волкерак, Нидерланды [31]. Например, глубина перемешивания была увеличена с хемостата глубиной всего 5 см до озера глубиной 5 м. Очень высокие концентрации фосфатов и нитратов в минеральной среде хемостата были снижены до более низкой (но все еще довольно высокой) концентрации фосфата 15 мкмоль л ^-1 и концентрации нитрата 150 мкмоль л ^-1 , что характерно для гипертрофической болезни. в озерах преобладает цветение цианобактерий [15], [25], [31] — [33].Высокий приток газа CO ₂ в сосуд хемостата был заменен низкой скоростью переноса газа через водно-воздушную границу озер [54], [61], [62]. Полная реализация модели озера описана в тексте S2 и тексте S3.

Анализ чувствительности

Мы провели анализ чувствительности, чтобы оценить, как изменение параметров модели повлияет на прогнозы модели. В этом анализе мы сосредоточены на низкощелочных озерах (ALK _IN = 0,5 мэкв. Л ^-1 ), поскольку они более чувствительны к повышению концентрации CO ₂ в атмосфере, чем высокощелочные озера.Анализ чувствительности исследует, как на прогнозы модели повлияли изменения двух входных параметров: (i) уровень CO ₂ в атмосфере и (ii) второй выбранный параметр модели. В отличие от традиционного однофакторного анализа чувствительности (OAT), этот двумерный подход может выявить возможные взаимодействия между двумя параметрами модели [63]. Например, прогнозы модели могут быть более чувствительны к изменениям параметров при низких уровнях CO, чем при высоких уровнях CO ₂ в атмосфере.

Кроме того, мы рассчитали нормализованный коэффициент чувствительности ( SC ), который представляет собой индекс локальной чувствительности, который количественно определяет относительное изменение выходных данных модели Y по отношению к относительному изменению входного параметра Z [64] 🙁 9)

Нормализованный коэффициент чувствительности безразмерен и позволяет сравнивать входные и выходные параметры независимо от их единиц измерения. | SC | >> 1 означает, что прогноз модели очень чувствителен к изменению входного параметра, тогда как | SC | << 1 означает, что прогноз модели довольно нечувствителен к изменению входного параметра.Мы основали расчет SC на 1% приращении входного параметра. Коэффициент чувствительности был рассчитан для двух уровней CO ₂ в атмосфере, современного уровня 400 ppm и повышенного уровня 750 ppm, прогнозируемых на 2150 год по сценарию RCP6 Пятого оценочного доклада МГЭИК [1].

Результаты

Динамические изменения при росте фитопланктона

Изучены динамические изменения химического состава неорганического углерода при росте Microcystis CYA140 в двух хемостатах, различающихся по уровню pCO ₂ в потоке газа и концентрации бикарбоната в среде (рис.2). В обоих хемостатах плотность популяции увеличивалась после инокуляции, в то время как проникновение света ( I _OUT ) уменьшалось из-за затенения растущими популяциями Microcystis , пока через ~ 30 дней не было достигнуто устойчивое состояние (рис. 2A и 2B). . При высоком pCO ₂ плотность населения стала в два раза выше, а светопроницаемость уменьшилась сильнее, чем при низком pCO ₂ .

Рис. 2. Изменения химического состава неорганического углерода во время роста фитопланктона в двух экспериментах с хемостатом.

Левая панель: эксперимент с хемостатом с низким pCO ₂ 200 ppm в потоке газа и 500 мкмоль л ^-1 бикарбоната в минеральной среде. Справа: эксперимент с хемостатом с высоким pCO ₂ , равным 1200 ppm в потоке газа и 2000 мкмоль бикарбоната ^-1 в минеральной среде. Оба хемостата инокулировали Microcystis CYA140. (A, B) Плотность населения (выраженная в биоме) и интенсивность света, проникающего через хемостат ( I _OUT ), (C, D) растворенный CO ₂ , концентрации бикарбоната и карбоната, (E, F) всего Концентрация DIC и pH, а также щелочность (G, H) (ALK) и концентрации растворенного неорганического азота (DIN) и фосфора (DIP). Символы обозначают размеры, линии показывают соответствие модели. Модель и значения ее параметров подробно описаны в тексте S2.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325.g002

Рост фитопланктона повлиял на DIC, pH и щелочность в обоих хемостатах, но по-разному. При низком pCO ₂ в потоке газа растущая популяция фитопланктона истощила концентрацию растворенного CO ₂ почти на два порядка величины, от 10 до 0,2 мкмоль л ^-1 , в то время как концентрация бикарбоната варьировалась от 600 до 900 мкмоль л ^-1 (рис.2С). При высоком pCO ₂ концентрация растворенного CO ₂ была намного меньше истощена, в то время как концентрация бикарбоната удвоилась с 2000 мкмоль л ^-1 при инокуляции до 4000 мкмоль л ^-1 в стационарном состоянии (Рис. 2D) . Сильное истощение CO ₂ повысило pH с 8 до 10 при низком pCO ₂ (фиг. 2E), в то время как pH увеличилось только до ∼8,5 при высоком pCO ₂ (фиг. 2F). Увеличение pH опосредовало сдвиг в составе углерода в обоих хемостатах, хотя сдвиг был более значительным при низком pCO ₂ (рис.2С и 2D). В частности, концентрация карбоната увеличилась до ~ 45% от общего DIC при низком pCO ₂ , в то время как она осталась только на 4% при высоком pCO ₂ . Общая концентрация ДИК увеличилась с 600 до 1000 мкмоль л ^-1 при низком pCO ₂ (рис. 2E) и с 2100 до 4200 мкмоль л ^-1 при высоком pCO ₂ (рис. 2F).

Несмотря на увеличение общего DIC, фитопланктон испытал значительное ограничение углерода ( L _C = 44%) в эксперименте при низком pCO ₂ .Это произошло в первую очередь из-за истощения концентрации растворенного CO ₂ . Карбонат недоступен для поглощения, в то время как наша модель оценила константу полунасыщения для бикарбоната в 75 мкмоль л ^-1 (таблица S2. 3 в тексте S2), что указывает на то, что скорость поглощения бикарбоната была по существу насыщена бикарбонатом на протяжении всего эксперимента. При высоком pCO ₂ ограничение углерода было незначительным ( л _C = 2%), и рост был в основном ограничен низкой доступностью света.В установившемся режиме интенсивность света, проникающего через сосуд хемостата ( I _OUT ), составляла всего 0,8 мкмоль фотонов на метр ^-2 с ^-1 (рис. 2B).

Растущая популяция фитопланктона снизила остаточную концентрацию нитратов и фосфатов, но нитраты и фосфаты оставались доступными при насыщающих концентрациях> 10 ммоль NL ^-1 и> 180 мкмоль P L ^-1 , соответственно (рис. 2G и 2H). Следовательно, нитраты и фосфаты не были истощены до предельных уровней.Однако поглощение нитратов, фосфатов и сульфатов фитопланктоном потребляло ионы H ⁺ и, таким образом, увеличивало щелочность в обоих хемостатах (рис. 2G и 2H). Поскольку большая плотность населения потребляет больше питательных веществ, щелочность увеличивалась сильнее при высоком pCO ₂ , чем при низком pCO ₂ обработке. Подгонки модели довольно хорошо отражают взаимосвязь между ростом фитопланктона, доступностью углерода, питательными веществами, светом, pH и щелочностью как при низких, так и при высоких уровнях pCO ₂ (рис.2).

Разделение шкал времени

Из-за относительно высокой размерности нашей модели формальный математический анализ существования, уникальности и устойчивости точки равновесия непрост. Поэтому мы исследовали все фазовое пространство модели с помощью обширного численного моделирования. Это не выявило никаких указаний на альтернативные устойчивые состояния или неравновесную динамику. Вместо этого мы всегда находили не более одной уникальной положительной точки равновесия, которая была локально и глобально стабильной, когда бы она ни существовала.

Два примера приведены на рис. 3, где мы использовали откалиброванную модель для исследования траекторий растворенного CO ₂ и плотности населения из ряда различных начальных условий. Интересно, что траектории показывают, что динамика действовала в двух различных временных масштабах: быстрая химическая динамика и медленная биологическая динамика. Химический состав неорганического углерода уравновесился с постоянной плотностью населения в течение нескольких часов, как показано горизонтальными частями траекторий на рис.3. Эта быстрая динамика согласуется с химическим составом неорганического углерода в наших экспериментах с хемостатом без фитопланктона, который также уравновешивается в течение 1–4 часов (рис. S4.1 в тексте S4). Впоследствии плотность населения медленно приближалась к равновесию в течение нескольких недель. Эта медленная динамика обозначена на рис. 3 толстыми изогнутыми частями траекторий, которые в конечном итоге приводят к точке равновесия. Следовательно, химический состав неорганического углерода быстро адаптировался к постоянной популяции и впоследствии отслеживал более медленные изменения в плотности населения.

Рисунок 3. Траектории растворенного CO ₂ и плотность населения.

Траектории, предсказанные моделью для хемостатов с (A) низким pCO ₂ 200 ppm в потоке газа и 500 мкмоль л ^-1 бикарбоната в минеральной среде, и (B) высоким pCO ₂ из 1200 ppm в потоке газа и 2,000 мкмоль л ^-1 бикарбоната в минеральной среде. Траектории начинаются с ряда различных начальных условий и все сходятся к одной и той же точке равновесия.Стрелки указывают направление траекторий. Модель предполагает видовые параметры, специфичные для Microcystis CYA140, и подробно описаны в тексте S2.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325.g003

Установившиеся образцы

Мы исследовали устойчивые закономерности численности фитопланктона и химического состава неорганического углерода с использованием шести хемостатов Microcystis HUB5-2-4 (рис. 4). Плотность стационарного населения увеличилась с pCO ₂ , демонстрируя, что она ограничена поступлением неорганического углерода.Плотность населения выровнялась, когда ограничение углерода было уменьшено при pCO ₂ > 200 ppm (фиг. 4A). При уровнях pCO ₂ <1 ppm низкая концентрация ДИК 0,5 ммоль л ^-1 в минеральной среде обеспечивала недостаточное количество неорганического углерода, тогда как более высокая концентрация ДИК 2,0 ммоль л ^-1 была достаточной для поддержания устойчивого -государственная плотность населения. При уровнях pCO ₂ > 100 ppm приток DIC, поставляемый минеральной средой, был небольшим по сравнению с притоком CO ₂ , поставляемым с высоким расходом газа, так что четырехкратная разница в концентрации DIC в Минеральная среда мало влияла на стационарную плотность населения.

Рис. 4. Стационарные модели плотности популяции фитопланктона и химического состава неорганического углерода в экспериментах с хемостатом.

Устойчивые результаты показаны для 6 хемостатов с Microcystis HUB5-2-4, подвергнутых воздействию различных уровней pCO ₂ в потоке газа и двух различных концентраций бикарбоната в минеральной среде (0,5 или 2,0 ммоль л ^-1 ). (A) плотность популяции фитопланктона (выраженная в биоме), (B) интенсивность света, проникающего через хемостат ( I _OUT ), (C) концентрация растворенного CO ₂ , (D) концентрация бикарбоната, (E) pH , (F) щелочность, (G) концентрация DIC и (H) скорость связывания углерода.Символы показывают среднее значение (± стандартное отклонение) 5 измерений в каждом стационарном хемостате, линии показывают соответствие модели. Для сравнения пунктирными линиями показаны устойчивые модели, предсказанные для хемостатов без фитопланктона. Затенение указывает уровень ограничения углерода ( L _C ), прогнозируемый моделью. Модель и значения ее параметров подробно описаны в тексте S2.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325.g004

Увеличение плотности населения с ростом pCO ₂ уменьшило проникновение света через хемостаты (рис.4B), что изменило условия роста от ограничения углерода при низком pCO ₂ к ограничению света при высоком pCO ₂ . При уровнях pCO ₂ <100 ppm фитопланктон сильно истощил концентрацию растворенного CO ₂ до стабильного уровня ∼0,1 мкмоль л ^-1 (рис. 4C), в то время как pH поддерживался на уровне около 10 (рис. 4E). При уровнях pCO ₂ > 100 ppm концентрация растворенного CO ₂ увеличивалась, а pH снижался с увеличением pCO ₂ (рис.4C, E). PH оставался постоянно выше в присутствии фитопланктона, чем в его отсутствие.

Как ни странно, при pCO ₂ > 100 ppm концентрация бикарбоната становится выше в присутствии, чем в отсутствие фитопланктона (рис. 4D), даже несмотря на то, что фитопланктон потребляет бикарбонат в качестве источника неорганического углерода. Этот неожиданный результат вызван сдвигом pH в сочетании с увеличением щелочности, связанным с поглощением нитратов, фосфатов и сульфатов популяцией фитопланктона (рис.4F; см. также уравнение (7)). Повышенная щелочность увеличивает емкость бикарбоната и карбоната в системе. Щелочность, концентрация бикарбоната и общая концентрация DIC показали такое же увеличение с ростом pCO ₂ , что и плотность популяции фитопланктона (сравните фиг. 4D, F, G с фиг. 4A). При pCO ₂ > 200 ppm 70–80% от общего количества углерода в системе приходилось на биомассу фитопланктона, а 20–30% от общего количества углерода приходилось на DIC.

Скорость связывания углерода также показала аналогичный рост с ростом pCO ₂ , как и концентрация DIC и плотность популяции фитопланктона, и выровнялась, когда популяция приблизилась к своей максимальной продуктивности при> 200 ppm (рис.4H).

Подбор модели хорошо согласуется с наблюдаемыми установившимися моделями плотности популяции фитопланктона, доступности неорганического углерода, щелочности и pH по всему градиенту CO ₂ .

Экстраполяция на озера

Модель была адаптирована к природным водам для изучения воздействия повышения уровня CO ₂ в атмосфере на цветение фитопланктона в озерах. Хотя сложно уловить сложную динамику природных систем, такое моделирование может помочь в понимании взаимосвязи между цветением фитопланктона и химией неорганического углерода.В качестве первого шага мы исследовали устойчивые закономерности численности фитопланктона в слабощелочных озерах, где концентрации бикарбонатов низкие и, следовательно, рост фитопланктона в значительной степени зависит от растворенного CO ₂ как источника углерода. Это аналогичная ситуация, что и в наших экспериментах с хемостатом, и поэтому предсказания модели для слабощелочных озер качественно аналогичны результатам, полученным в наших хемостатах (сравните Рис. 4 и Рис. 5). Популяция фитопланктона может поддерживаться на уровнях pCO ₂ выше 0.17 ppm, и прогнозируется, что он сильно возрастет с pCO ₂ (фиг. 5A). Выше 2000 ppm дальнейшее повышение уровня pCO ₂ больше не увеличивает плотность популяции, потому что высокая поставка CO ₂ в сочетании с самозатенением при плотном цветении фитопланктона сместила рост фитопланктона с ограниченного углерода на светлый. ограниченные условия (рис. 5B).

Рис. 5. Прогнозируемые устойчивые модели цветения фитопланктона в слабощелочных озерах.

Стационарные прогнозы модели, оцененные в широком диапазоне атмосферных уровней pCO ₂ .(A) плотность популяции фитопланктона (выраженная в биоме), (B) интенсивность света, достигающего озерных отложений ( I _OUT ), (C) концентрация растворенного CO ₂ , (D) концентрация бикарбоната, (E) pH , (F) щелочность, (G) концентрация DIC и (H) скорость связывания углерода. Затенение указывает на уровень ограничения выбросов углерода ( L _C ). Для сравнения пунктирными линиями показаны стабильные режимы, предсказанные для слабощелочных вод без фитопланктона. Параметры модели являются репрезентативными для эвтрофных слабощелочных озер (ALK _IN = 0,5 мэкв. Л ^-1 ), в которых преобладает цианобактерия Microcystis HUB5-2-4. Модель и значения ее параметров подробно описаны в тексте S2 и тексте S3.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325.g005

В широком диапазоне уровней pCO ₂ , от 0,17 до 1000 ppm, цветение фитопланктона оказывает сильный контроль над концентрацией растворенного CO ₂ и pH, истощающий концентрацию растворенного CO ₂ ниже 0.1 мкмоль л ^-1 и повышение pH до 10 (рис. 5C, E). Концентрация бикарбоната и общая концентрация ДИК снижаются популяцией фитопланктона для уровней pCO ₂ в диапазоне от 0,17 до 1400 ppm CO ₂ (рис. 5D, G). Концентрация бикарбоната, общая концентрация ДИК, щелочность и скорость связывания углерода увеличиваются с ростом pCO ₂ и выравниваются, когда популяция фитопланктона приближается к максимальной плотности (рис. 5D, F – H). Выше 1000 ppm цветение фитопланктона оказывает меньшее влияние на доступность CO ₂ и pH, и концентрация растворенного CO ₂ увеличивается, а pH уменьшается с дальнейшим повышением pCO ₂ (рис.5C, E).

Рисунок 6 суммирует уровень ограничения углерода и плотность населения, прогнозируемые для плотного цветения фитопланктона в различных эвтрофных водах, охватывающих широкий диапазон щелочности и уровней pCO ₂ . В соответствии с ожиданиями, модель предсказывает, что ограничение углерода плотным цветением фитопланктона будет наиболее выражено в слабощелочных водах, где CO ₂ является основным источником неорганического углерода (рис. 6A). Ожидается, что рост атмосферных уровней pCO ₂ приведет к сильному увеличению плотности населения фитопланктона в этих слабощелочных водах (рис.6Б). В озерах с умеренной щелочностью, где бикарбонат может частично дополнять рост при истощении CO ₂ , ограничение углерода, по прогнозам, будет менее интенсивным, но все же может играть существенную роль (т. Е. L _C = 10–50% ; Рис. 6А). Однако в высокощелочных водах и содовых озерах содержание углерода редко будет ограничиваться на уровне атмосферного pCO ₂ (рис. 6A). Их большие пулы DIC обеспечивают достаточный запас CO ₂ и бикарбоната для получения высокой плотности популяции фитопланктона при окружающих уровнях pCO ₂ (рис.6Б).

Рис. 6. Контурные графики цветения фитопланктона, предсказанные для различных уровней pCO ₂ и щелочности.

Модельные прогнозы (A) уровня ограничения углерода и (B) плотности популяции фитопланктона (выраженной в виде биомера в мм ³ L ^-1 ). Вертикальная сплошная линия представляет современный уровень CO ₂ в атмосфере, составляющий ∼400 ppm, а вертикальная пунктирная линия показывает уровень CO ₂ в атмосфере, равный 750 ppm, прогнозируемый на 2150 год по сценарию RCP6 Пятого оценочного отчета. МГЭИК.Прогнозы модели основаны на стационарных решениях по сетке из 40 × 50 = 2000 симуляций с использованием модели и значений параметров, подробно описанных в тексте S2 и тексте S3.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325.g006

Анализ чувствительности

Признаки фитопланктона.

В качестве первого шага мы исследовали чувствительность прогнозов модели к изменению константы полунасыщения для поглощения CO ₂ (рис. 7A, B). Обратите внимание, что увеличение константы полунасыщения означает снижение сродства.При прочих равных, увеличение константы полунасыщения для CO ₂ , следовательно, приводит к более сильному ограничению углерода и более низкой плотности популяции фитопланктона (рис. 7A, B). Нормализованные коэффициенты чувствительности были небольшими, как при 400, так и при 750 ppm (Таблица 1). Значение SC = 0,10 означает, что для увеличения константы полунасыщения на 1% модель предсказывает только 0,1% -ное увеличение уровня ограничения углерода. Следовательно, чувствительность прогнозов модели к изменению константы полунасыщения для поглощения CO ₂ относительно низкая.

Рис. 7. Чувствительность прогнозов модели к изменению признаков фитопланктона.

Контурные графики уровня ограничения углерода (левые панели) и устойчивой плотности популяции фитопланктона (правые панели, выраженные как биобъем, в мм ³ л ^-1 ), спрогнозированных для различных атмосферных уровней pCO ₂ и признаки фитопланктона. Характеристики фитопланктона: (A, B) константа полунасыщения для поглощения CO ₂ ( H _CO2 ), (C, D) константа полунасыщения для поглощения бикарбоната ( H _HCO3 ) , (E, F) максимальная скорость поглощения CO ₂ ( u _{MAX, CO2} ) и (G, H) клеточное отношение N: C ( c _N ).Модель рассматривает слабощелочное озеро ( ALK _IN = 0,5 мэкв. Л ^-1 ). Вертикальные линии представляют собой уровни CO ₂ в атмосфере, составляющие 400 частей на миллион (современные) и 750 частей на миллион (прогнозируемые на 2150 год по сценарию RCP6 МГЭИК). Горизонтальные пунктирные линии представляют наши значения параметров по умолчанию. Контурные графики основаны на стационарных решениях по сетке из 40 × 50 = 2000 симуляций.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325.g007

Константа полунасыщения для бикарбоната показывает аналогичную картину (рис. 7C, D).

Увеличение максимальной скорости поглощения CO ₂ вызывает более сильное истощение CO ₂ во время цветения фитопланктона, что приводит к более сильному ограничению углерода и более высокой плотности населения (рис. 7E, F). Интересно, что сравнение коэффициентов чувствительности показывает, что изменения максимальной скорости поглощения CO ₂ оказывают большее влияние на уровень ограничения углерода, чем на плотность популяции фитопланктона (Таблица 1).

Изменения стехиометрии C: N клеток фитопланктона не влияют напрямую на скорость роста в нашей модели, потому что мы предположили, что все питательные вещества доступны на уровне насыщения. Однако изменения клеточной стехиометрии C: N могут иметь небольшой косвенный эффект, поскольку поглощение нитратов влияет на щелочность и, следовательно, на доступность неорганического углерода. Следовательно, как и ожидалось, предсказания модели довольно нечувствительны к изменениям клеточной стехиометрии C: N (Рис. 7G, H; Таблица 1).

Недвижимость у озера.

Глубина озера сильно влияет на прогнозы модели. В глубоких озерах популяция фитопланктона рассредоточена по большому объему воды и будет ограничена светом в более глубоких частях водной толщи. Следовательно, при прочих равных условиях истощение CO ₂ в глубоких озерах будет менее интенсивным, что приведет к более низким уровням ограничения углерода, чем в мелководных озерах (рис. 8A). Таким образом, прогнозируется, что плотность популяции фитопланктона сильнее реагирует на повышение уровня pCO ₂ в мелководных озерах, чем в глубоких (рис.8Б).

Рис. 8. Чувствительность прогнозов модели к изменению свойств озера.

Контурные графики уровня ограничения углерода (левые панели) и устойчивой плотности популяции фитопланктона (правые панели, выраженные как биометрический объем, в мм ³ л ^-1 ), прогнозируемых для различных атмосферных уровней pCO ₂ и свойства озера. Свойства озера: (A, B) глубина озера ( z _MAX ), (C, D) CO ₂ скорость переноса газа ( v ), (E, F) концентрация DIC притока ([ DIC] _IN ) и (G, H) соленость ( Sal ).Модель рассматривает слабощелочное озеро ( ALK _IN = 0,5 мэкв. Л ^-1 ). Вертикальные линии представляют собой уровни CO ₂ в атмосфере, составляющие 400 частей на миллион (современные) и 750 частей на миллион (прогнозируемые на 2150 год по сценарию RCP6 МГЭИК). Горизонтальные пунктирные линии представляют наши значения параметров по умолчанию. В (E, F) пунктирная линия указывает на равновесие с атмосферным давлением CO ₂ . Контурные графики основаны на стационарных решениях по сетке из 40 × 50 = 2000 симуляций.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325.g008

Скорость переноса газа CO ₂ через границу раздела воздух-вода зависит от скорости ветра и количества осадков [54], [61], [62 ]. Увеличение скорости переноса газа CO ₂ сильно снижает уровень ограничения углерода и увеличивает плотность популяции фитопланктона (рис. 8C, D). Интересно, что коэффициенты чувствительности указывают на интерактивный эффект с атмосферным уровнем CO ₂ .Прогнозы модели становятся более чувствительными к изменениям скорости переноса газа CO ₂ при более высоких уровнях CO ₂ в атмосфере (Таблица 1).

Повышенная минерализация органического углерода в отложениях или дополнительное поступление CO ₂ из окружающего водораздела может вызвать усиленный приток CO ₂ в озеро. В нашей модели это будет представлено увеличением притока ДВС без изменения щелочности. Такой повышенный приток CO ₂ снижает уровень ограничения углерода, тем самым повышая плотность популяции фитопланктона (рис.8E, F). Коэффициенты чувствительности указывают на то, что прогнозы модели сильно реагируют на изменения входных данных DIC (таблица 1).

Соленость отрицательно влияет на растворимость CO ₂ в воде [65], но положительно влияет на константы диссоциации угольной кислоты и бикарбоната [66]. Мы исследовали соленость от 0 до 40 г L ⁻¹ , охватывая весь диапазон солености от пресноводных озер до океанов. Результаты показывают, что при прочих равных, изменения солености оказывают лишь незначительное влияние на прогнозируемый уровень ограничения углерода и плотность популяции фитопланктона (рис.8G, H; Таблица 1).

Все нормализованные коэффициенты чувствительности остались ниже 1, что указывает на то, что ни один из параметров модели не оказал неожиданно сильного нелинейного влияния на выходные данные модели.

Обсуждение

Связь между цветением фитопланктона и химическим составом неорганического углерода

Наши теоретические и экспериментальные результаты показывают, что развитие плотного цветения водорослей может резко изменить концентрацию растворенного CO ₂ , щелочность и pH водных экосистем.В наших экспериментах рост фитопланктона вызывал сильную просадку CO ₂ , особенно при низком уровне pCO ₂ в потоке газа. Ассимиляция CO ₂ и питательных веществ, таких как нитраты, фосфаты и сульфаты, увеличивает щелочность и pH во время развития цветения [38] — [40]. Повышение pH и щелочности сместило состав неорганического углерода в сторону бикарбоната и карбоната. Эти результаты хорошо согласуются с полевыми наблюдениями, поскольку аналогичные изменения в составе DIC, pH и щелочности также были зарегистрированы при исследованиях плотного цветения фитопланктона в естественных водах (рис.1) [11], [12], [15].

Плотное цветение фитопланктона способствует как «биологическому усилению», так и «химическому усилению» притока CO ₂ в водные экосистемы. Биологическое улучшение происходит из-за снижения концентрации растворенного CO ₂ из-за плотного цветения фитопланктона, что увеличивает градиент концентрации CO ₂ на границе раздела воздух-вода. Следовательно, плотное цветение фитопланктона может превратить водные экосистемы в чистые поглотители углерода, а результирующий приток атмосферного CO ₂ может способствовать росту фитопланктона [15], [67].Химическое усиление происходит из-за того, что часть притока CO ₂ химически реагирует с водой и переходит в бикарбонат и карбонат [68]. Этому химическому усилению способствуют высокий pH и щелочность, вызванные цветением фитопланктона, которые увеличивают емкость хранения DIC водных экосистем.

Интересно, что наши лабораторные эксперименты показывают, что усиленный приток CO ₂ , вызванный плотными популяциями фитопланктона, может даже повысить концентрацию бикарбонатов и общую концентрацию DIC (рис.2E, 2F, 4G). Это может показаться нелогичным, поскольку популяции фитопланктона потребляют неорганический углерод. Однако высокий pH и щелочность цветения фитопланктона благоприятствуют образованию бикарбонатов и карбонатов. В зависимости от взаимодействия между переносом газа CO ₂ , поглощением неорганического углерода, щелочностью и pH это может привести либо к уменьшению, либо к увеличению общей концентрации DIC. Модель озера предсказывает, что плотное цветение фитопланктона может увеличить концентрацию бикарбонатов и ДИК в озерах, но только при очень высоких уровнях pCO ₂ .При уровнях pCO ₂ ниже 1400 ppm модель озера предсказывает снижение концентрации бикарбонатов и DIC во время цветения фитопланктона (рис. 5D, G), что подтверждается нашими наблюдениями в озере Волкерак (рис. 1B).

Ограничение углерода

В отличие от питательных веществ и света, наличие углерода часто игнорируется как важный фактор, ограничивающий рост фитопланктона. Одним из распространенных аргументов является то, что концентрации CO ₂ во многих пресноводных озерах достаточно высоки, чтобы покрыть углеродные потребности популяций фитопланктона, потому что эти озера часто перенасыщены CO ₂ [5], [6], [69].Однако плотное цветение фитопланктона может лишить поверхностные воды растворенного CO ₂ , как это наблюдалось в широком диапазоне водных экосистем [11], [13], [15]. Это подтверждается нашими данными по озеру Волкерак, которое перенасыщено CO ₂ зимой, но плотное цветение цианобактерий снижает концентрацию CO ₂ в летний период (рис. 1). Наши лабораторные эксперименты и моделирование показывают, что плотное цветение фитопланктона может истощить концентрацию растворенного CO ₂ в слабощелочных водах на два-три порядка величины (рис. 2, 4, 5).

Другой распространенный аргумент — то, что щелочные озера обычно имеют достаточно высокие концентрации бикарбоната, чтобы покрыть углеродные потребности популяций фитопланктона. Действительно, помимо CO ₂ , многие виды фитопланктона также используют бикарбонат в качестве источника углерода [8] — [10]. Однако использование бикарбоната требует дополнительных инвестиций, например, в натрий-зависимые и АТФ-зависимые системы поглощения бикарбоната и углекислые ангидразы [9], [10]. Затраты на использование бикарбоната могут, таким образом, отразиться на темпах роста, которых можно достичь. Synechococcus leopoliensis , например, растет со скоростью ~ 80% от максимальной скорости роста, когда бикарбонат является основным источником углерода [70]. Наши оценки параметров показывают, что Microcystis CYA 140 растет на <50%, в то время как Microcystis HUB5-2-4 может расти только при 35% максимальной скорости роста только на бикарбонате (таблица S2.3 в тексте S2). Это подтверждается экспериментами с хемостатом. Например, Microcystis HUB5-2-4 едва ли мог поддерживать низкую плотность популяции, когда CO ₂ был в значительной степени удален из газового потока, даже несмотря на то, что бикарбонат подавался с насыщающей концентрацией 2000 мкмоль л ^-1 дюймов минеральная среда (см. точку данных на 0.5 частей на миллион pCO ₂ на фиг. 4A). Для обоих штаммов повышение уровня pCO ₂ привело к явному увеличению плотности популяции (рис. 2 и 4). Таким образом, наши эксперименты показывают, что даже для цианобактерий с их сложными механизмами концентрирования углерода повышение уровней pCO ₂ в богатых бикарбонатом водах может вызвать увеличение плотности популяции фитопланктона.

В соответствии с ожиданиями, наша модель предсказывает, что возможность ограничения выбросов углерода сильно зависит от щелочности (рис.6). Это согласуется с исследованиями в природных водах. Ограничение углерода часто наблюдается во время цветения водорослей в эвтрофных слабощелочных озерах, где CO ₂ является основным источником неорганического углерода [11], [71]. Об ограничении углерода также сообщалось для умеренно щелочных озер (рис. 1) [12], [13], [72], где бикарбонат частично способствует росту фитопланктона при истощении CO ₂ . Модель предсказывает, что ограничение углерода будет практически отсутствовать в высокощелочных водах и содовых озерах из-за высокой доступности неорганического углерода (рис.6). Действительно, тропические содовые озера широко признаны одной из самых продуктивных экосистем в мире и могут поддерживать чрезвычайно плотные популяции цианобактерий [73], [74].

Только высокие количества питательных веществ могут поддерживать цветение фитопланктона, достаточно плотное, чтобы снизить концентрацию растворенного CO ₂ и вызвать ограничение углерода [75]. При анализе 131 эвтрофного озера на Среднем Западе США Балмер и Даунинг [15] показали, что растворенный CO ₂ снижался ниже атмосферного равновесия, когда концентрации общего фосфора (TP) превышали 1-2 мкмоль л ^-1 и хлорофилла a. уровней превышали 10–20 мкг л ^-1 .Сильное истощение CO ₂ происходило при концентрациях хлорофилла, превышающих 80–100 мкг л ^–1 . Это соответствует нашим данным по озеру Волкерак, где летом концентрация TP составляет ∼3 мкмоль л ^-1 [31], а концентрация растворенного CO ₂ становится недонасыщенной при концентрациях хлорофилла, превышающих 20 мкг л ^-1 и был сильно истощен в разгар цветения (рис. 1А). Такие условия также кажутся типичными для нескольких других эвтрофных и гипертрофных озер с плотным цветением фитопланктона.Например, концентрации TP, превышающие 2 мкмоль л ^-1 , также обнаружены в озере Тайху в Китае [25], озере Виктория в Восточной Африке [76], западной части озера Эри, США [23], [77], южная часть Чудского озера на границе Эстонии и России [78], [79], а также несколько небольших озер и водохранилищ [33], [71], [80], все из которых страдали от плотного цветения цианобактерий летом . Это указывает на то, что доступность питательных веществ в этих эвтрофных и гипертрофных озерах, по крайней мере, потенциально, достаточно высока для плотного цветения фитопланктона и создания условий с ограничением углерода.

Ограничения модели

Объединение моделей и экспериментов дает несколько преимуществ. Это позволяет количественный анализ различных процессов в контролируемых условиях. Кроме того, это гарантирует, что прогнозы модели прочно основаны на данных измерений, что добавляет уверенности выходным данным модели. Кроме того, модель помогает интерпретировать экспериментальные результаты, а также предлагает инструмент для экстраполяции исследуемых процессов на природные воды (рис. 4–7).

Тем не менее, как и все модели, наша модель в лучшем случае представляет собой серьезное упрощение реальности, основанное на серии упрощающих допущений, игнорирующих многие из интригующих сложностей мира природы.В частности, область применимости прогнозов нашей модели ограничена эвтрофными и гипертрофными водами, где все питательные вещества находятся в избытке. В олиготрофных водах повышение уровня CO ₂ в атмосфере, вероятно, будет иметь гораздо меньшее влияние на развитие цветения фитопланктона, поскольку ограничение питательных веществ подавляет рост фитопланктона [25], [81]. Поэтому мы недавно расширили нашу модель и связанные с ней эксперименты на условия с ограничением питательных веществ [75]. Это подтвердило, что при низких уровнях питательных веществ повышение концентрации CO ₂ будет иметь гораздо меньшее влияние на развитие биомассы фитопланктона.Более низкая плотность популяции фитопланктона приведет к меньшему истощению CO ₂ и окажет меньшее влияние на pH. Однако при низких уровнях питательных веществ повышение концентрации CO ₂ может привести к сильному увеличению углеродной стехиометрии питательных веществ фитопланктона с возможными последствиями для их питательных качеств в качестве пищи для травоядных [75].

Кроме того, природные воды различаются по видовому составу фитопланктона, тогда как наши лабораторные эксперименты были основаны только на одном виде.Цианобактерии и эукариотический фитопланктон демонстрируют генетические и физиологические различия в механизмах концентрации углерода как между видами, так и внутри видов [8] — [10]. Аналогичным образом, озера различаются по глубине озера и поступлению DIC из окружающего водораздела. Поэтому мы провели анализ чувствительности, чтобы оценить, как внутренняя неопределенность и естественное изменение параметров модели повлияют на прогнозы модели. Анализ чувствительности показывает, что прогнозы модели относительно устойчивы к вариациям видовых признаков, таких как константы полунасыщения CO ₂ и поглощение бикарбонатов, но сильно реагируют на изменения глубины озера, скорости переноса газа CO ₂ и DIC. Вход.Чувствительность прогнозов модели к этим свойствам озер указывает на то, что реакция на повышение уровней CO ₂ , вероятно, будет специфичной для озера. Тем не менее, общие закономерности, предсказанные моделью, являются качественно устойчивыми в том смысле, что повышение уровней CO ₂ в атмосфере, по прогнозам, снизит уровень ограничения углерода и увеличит плотность популяции фитопланктона независимо от используемых точных значений параметров (рис. 7). , 8).

Наконец, мы подчеркиваем, что экстраполяция нашей модели на природные воды имеет исследовательский характер.Мы сосредоточились исключительно на обратной связи между плотным цветением фитопланктона и химическим составом неорганического углерода озер. Однако известно, что на цветение фитопланктона влияют многие другие процессы, такие как доступность питательных веществ, термическая стратификация и ежедневная изменчивость погоды [33], [82], [83]. Взаимодействие с другими видами в пищевой сети может вызывать колебания фитопланктона-зоопланктона [84], [85], коллапс цветения фитопланктона вирусами [86] и другую неравновесную динамику [87]. Кроме того, на щелочность и pH природных систем влияет не только рост фитопланктона, но также различные гидрологические и биогеохимические процессы [40], [42], [88]. Применение нашей модели к конкретному цветению фитопланктона в конкретных озерах приветствуется, но потребует включения множества дополнительных процессов, которые считаются важными для конкретного исследуемого озера.

Эффекты повышения CO

Наши результаты подтверждают более ранние сообщения о том, что повышение уровней pCO ₂ в атмосфере, вероятно, будет способствовать продуктивности фитопланктона в эвтрофных водах [89], [90].Более конкретно, как наши модели прогнозов, так и лабораторные эксперименты показывают, что повышение атмосферного pCO ₂ усилит приток CO ₂ через границу раздела воздух-вода во время плотного цветения фитопланктона, что, в свою очередь, будет иметь тенденцию к дальнейшему увеличению плотности населения. этих цветов.

Наше исследование показывает, что плотное цветение фитопланктона способно истощить концентрацию растворенного CO ₂ и повысить pH в относительно широком диапазоне уровней CO ₂ в атмосфере (рис.4C, E, Рис. 5C, E). Тем не менее, в какой-то момент повышение уровней CO ₂ в атмосфере ослабит цветение фитопланктона из-за ограничения углерода, так что они будут оказывать гораздо меньший контроль над концентрацией растворенного CO ₂ и pH. За пределами этой точки цветение фитопланктона становится насыщенным углеродом, и дальнейшее повышение уровней CO ₂ в атмосфере не приведет к увеличению плотности населения, но приведет к менее интенсивному истощению CO ₂ и снижению pH во время цветения. Наши результаты показывают, что уровень CO ₂ в атмосфере, при котором цветение становится насыщенным углеродом, вероятно, будет варьироваться среди видов фитопланктона в зависимости от e.грамм. их механизмы концентрации углерода [8] — [10], и среди экосистем в зависимости, например, от щелочность, глубина озера и CO ₂ , поступающий в результате минерализации растворенного органического углерода (рис. 6–8). Например, в наших экспериментах с хемостатом плотность популяции увеличилась для атмосферных уровней pCO ₂ с 10 до 200 ppm, в то время как популяция Microcystis стала насыщенной углеродом при уровнях pCO ₂ выше 200 ppm (рис. 4A). Напротив, для слабощелочных озер наша базовая модель предсказывает сильное увеличение плотности популяции фитопланктона со 100 до 1500 частей на миллион, в то время как переход к насыщенному углеродом цветению Microcystis прогнозируется только тогда, когда уровень pCO ₂ превышает 1500 ppm (рис.5А).

Интенсификация цветения фитопланктона за счет повышения уровня CO ₂ может еще больше усугубить проблемы, связанные с этим цветением, такие как аноксия и гибель рыбы [82], [91] и потеря затопленной растительности из-за повышенной мутности [83], [84]. В частности, усиленное цветение токсичных видов фитопланктона, таких как цианобактерия Microcystis , описанная в данном исследовании, может представлять опасность для здоровья людей и животных и может угрожать использованию эвтрофных вод для отдыха, рыболовства, питьевой воды и сельскохозяйственного орошения [21]. ] — [25].

Выводы

Взаимодействие между моделями, управляемыми данными, и экспериментами, основанными на моделях, изучаемых в нашем исследовании, может стать важным шагом на пути к улучшенному количественному пониманию и прогнозированию воздействия повышения CO ₂ на цветение фитопланктона. Наши результаты показывают, что в контролируемых лабораторных условиях взаимосвязь между ростом фитопланктона, снижением концентрации CO ₂ и химическим составом неорганического углерода водных систем может быть отражена с помощью относительно простой модели.Экстраполяция этой экспериментально подтвержденной модели на озера предупреждает, что повышение уровней CO ₂ , вероятно, усилит цветение фитопланктона, особенно в слабощелочных водах с высокой нагрузкой на биогенные вещества.

Дополнительная информация

Текст S2.

Описание модели и оценка параметров. Полное описание модели, используемой для прогнозирования динамики популяции, химического состава неорганического углерода, pH и щелочности в хемостате. Константы растворимости и диссоциации растворенных неорганического углерода и фосфата приведены в таблице S2.1 в этом тексте. Параметры системы и параметры фитопланктона перечислены в таблицах S2.2 и S2.3 соответственно.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325.s002

(PDF)

Текст S4.

Динамические изменения химического состава неорганического углерода и pH без фитопланктона. Вспомогательные эксперименты по изучению динамических изменений химического состава неорганического углерода и pH в шести хемостатах без фитопланктона. Экспериментальные данные и подгонки модели показаны на рис.S4.1, а расчетные значения параметров приведены в таблице S4.1 в этом тексте.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0104325.s004

(PDF)

Благодарности

Мы благодарим Ханса Г. Дама и четырех анонимных рецензентов за их конструктивные комментарии к рукописи, Вирджилио Флориса, Роэля Пела и Ханса Хогвельда за анализ данных DIC озера Волкерак, а также Лео Хойтингу и Берта де Леу за их вклад в анализы питательных веществ.

Вклад авторов

Задумал и спроектировал эксперименты: JMHV DBVDW PMV EVD JH.Проведены эксперименты: JMHV DBVDW JFF. Проанализированы данные: JMHV DBVDW JH. Предоставленные реагенты / материалы / инструменты анализа: EVD JH. Написал статью: JMHV DBVDW JH. Разработана модель: JMHV JH.

Ссылки

1. 1. Стокер Т.Ф., Цинь Д., Платтнер Г.К., Тигнор М., Аллен С.К. и др. (2013) Изменение климата 2013: Основы физических наук. Вклад Рабочей группы I в Пятый оценочный доклад Межправительственной группы экспертов по изменению климата. Издательство Кембриджского университета, Кембридж, 1535 стр.
2. 2. Орр Дж. К., Фабри В. Дж., Аумонт О., Бопп Л., Дони С. К. и др. (2005) Антропогенное закисление океана в XXI веке и его влияние на кальцифицирующие организмы. Природа 437: 681–686.
3. 3. Doney SC, Fabry VJ, Feely RA, Kleypass JA (2009) Подкисление океана: другая проблема CO ₂ . Энн Рев Мар Ски 1: 169–192.
4. 4. Del Giorgio PA, Peters RH (1994) Модели планктонных соотношений P: R в озерах: влияние трофеев озера и растворенного органического углерода.Limnol Oceanogr 39: 772–787.
5. 5. Коул Дж. Дж., Карако Н. Ф., Клинг Г. В., Кратц Т. К. (1994) Перенасыщение углекислым газом в поверхностных водах озер. Наука 265: 1568–1570.
6. 6. Собек С., Транвик Л. Дж., Коул Дж. Дж. (2005) Температурная независимость перенасыщения углекислым газом в глобальных озерах. Глобальные биогеохимические циклы 19: GB2003
7. 7. Lazzarino JK, Bachmann RW, Hoyer MV, Canfield Jr DE (2009) Перенасыщение углекислым газом в озерах Флориды.Hydrobiologia 627: 169–180.
8. 8. Джордано М., Бирдалл Дж., Рэйвен Дж. А. (2005) CO ₂ механизмы концентрации в водорослях: механизмы, модуляция окружающей среды и эволюция. Энн Рев Плант Биол 56: 99–131.
9. 9. Price GD, Badger MR, Woodger FJ, Long BM (2008) Успехи в понимании механизма концентрации CO ₂ цианобактерий (CCM): функциональные компоненты, переносчики Ci, разнообразие, генетическая регуляция и перспективы инженерии в растения.J Exp Bot 59: 1441–1461.
10. 10. Sandrini G, Matthijs HCP, Verspagen JMH, Muyzer G, Huisman J (2014) Генетическое разнообразие систем поглощения неорганического углерода вызывает изменение в ответе цианобактерии Microcystis на CO ₂ . ISME J 8: 589–600.
11. 11. Таллинг Дж. Ф. (1976) Истощение диоксида углерода из воды озера фитопланктоном. Дж. Экол 64: 79–121.
12. 12. Maberly SC (1996) Диль, эпизодические и сезонные изменения pH и концентрации неорганического углерода в продуктивном озере. Freshw Biol 35: 579–598.
13. 13. Hein M (1997) Ограничение фотосинтеза неорганическим углеродом в фитопланктоне озера. Freshw Biol 37: 545–552.
14. 14. Гу Б., Шелске К.Л., Ковени М.Ф. (2011) Низкое парциальное давление углекислого газа в продуктивном субтропическом озере. Aquat Sci 73: 317–330.
15. 15. Balmer MB, Downing JA (2011) Концентрация углекислого газа в эвтрофных озерах: недосыщение подразумевает поглощение в атмосфере. Внутренние воды 1: 125–132.
16. 16. Ibelings BW, Maberly SC (1998) Фотоингибирование и доступность неорганического углерода ограничивают фотосинтез за счет цветения цианобактерий на поверхности. Лимнол Океаногр 43: 408–419.
17. 17. Verschoor AM, Van Dijk MA, Huisman J, Van Donk E (2013) Повышенные концентрации CO ₂ влияют на элементную стехиометрию и видовой состав экспериментального сообщества фитопланктона. Freshw Biol 58: 597–611.
18. 18. Лопес-Арчилла А., Морейра Д., Лопес-Гарсия П., Герреро С. (2004) Разнообразие фитопланктона и преобладание цианобактерий в гиперэвтрофном мелководном озере с биологически продуцируемым щелочным pH.Экстремофилы 8: 109–115.
19. 19. Шапиро Дж. (1997) Роль углекислого газа в возникновении и поддержании сине-зеленого доминирования в озерах. Freshw Biol 37: 307–323.
20. 20. Карако Н.Ф., Миллер Р. (1998) Влияние CO ₂ на конкуренцию между цианобактериями и эукариотическим фитопланктоном. Может ли J Fish Aquat Sci 55: 54–62.
21. 21. Хор I, Бартрам Дж, ред. (1999) Токсичные цианобактерии в воде: Руководство по их последствиям для общественного здравоохранения, мониторингу и управлению.Спон, Лондон. 416 с.
22. 22. Huisman J, Matthijs HCP, Visser PM, eds. (2005) Вредные цианобактерии. Спрингер, Берлин. 241 с.
23. 23. Михалак AM, Андерсон EJ, Белецкий D, Boland S, Bosche NS и др. (2013) Рекордное цветение водорослей в озере Эри, вызванное сельскохозяйственными и метеорологическими тенденциями в соответствии с ожидаемыми условиями в будущем. Proc Natl Acad Sci USA 110: 6448–6452.
24. 24. Го Л. (2007) Битва с зеленым монстром озера Тайху.Наука 317: 1166
25. 25. Xu H, Paerl HW, Qin B, Zhu G, Gao G (2010) Поступления азота и фосфора контролируют рост фитопланктона в эвтрофном озере Тайху, Китай. Лимнол Океаногр 55: 420–432.
26. 26. Ozawa K, Fujioka H, ​​Muranaka M, Yokoyama A, Katagami Y и др. (2005) Пространственное распределение и временная изменчивость видового состава Microcystis и концентрации микроцистина в озере Бива. Environ Toxicol 20: 270–276.
27. 27. Очумба ПБО, Кибаара Д.И. (1989) Наблюдения за цветением сине-зеленых водорослей в открытых водах озера Виктория, Кения.Afr J Ecol 27: 23–34.
28. 28. Verschuren D, Johnson TC, Kling HJ, Edgington DN, Leavitt PR, et al. (2002) История и время воздействия человека на озеро Виктория, Восточная Африка. Proc R Soc Lond B 269: 289–294.
29. 29. Каношина И., Липс Ю., Леппянен Ю.М. (2003) Влияние погодных условий (температуры и ветра) на развитие цветения цианобактерий в Финском заливе (Балтийское море). Вредные водоросли 2: 29–41.
30. 30. Суикканен С., Лааманен М., Хуттунен М. (2007) Долгосрочные изменения в летних сообществах фитопланктона в открытом северном районе Балтийского моря.Estuar Coast Shelf Sci 71: 580–592.
31. 31. Verspagen JMH, Passarge J, Jöhnk KD, Visser PM, Peperzak L, et al. (2006) Стратегии управления водными ресурсами против цветения токсичных Microcystis в дельте Голландии. Ecol Appl 16: 313–327.
32. 32. Больё М., Пик Ф., Грегори-Ивз I (2013). Питательные вещества и температура воды являются важными предикторами биомассы цианобактерий в наборе данных по 1147 озерам. Лимнол Океаногр 58: 1736–1746.
33. 33. Jöhnk KD, Huisman J, Sharples J, Sommeijer B, Visser PM и др.(2008) Летняя жара способствует цветению вредоносных цианобактерий. Глоб Чанг Биол 14: 495–512.
34. 34. Paerl HW, Huisman J (2008) Цветет, как жарко. Наука 320: 57–58.
35. 35. О’Нил Дж. М., Дэвис Т. В., Берфорд М. А., Гоблер С. Дж. (2012) Рост вредоносных цветений цианобактерий: потенциальная роль эвтрофикации и изменения климата. Вредные водоросли 14: 313–334.
36. 36. Verspagen JMH, Snelder EOFM, Visser PM, Jöhnk KD, Ibelings BW и др. (2005) Бентосно-пелагическая связь в динамике популяций вредоносной цианобактерии Microcystis .Freshw Biol 50: 854–867.
37. 37. Huisman J, Sharples J, Stroom JM, Visser PM, Kardinaal WEA и др. (2004) Изменения в конкуренции за свет при турбулентном перемешивании между видами фитопланктона. Экология 85: 2960–2970.
38. 38. Goldman JC, Brewer PG (1980) Влияние источника азота и скорости роста на опосредованные фитопланктоном изменения щелочности. Лимнол Океаногр 25: 352–357.
39. 39. Schindler DW, Turner MA, Hesslein RH (1985) Подкисление и подщелачивание озер экспериментальным добавлением соединений азота.Биогеохимия 1: 117–133.
40. 40. Вольф-Гладроу Д.А., Зибе Р.Э., Клаас С., Кёртцингер А., Диксон А.Г. (2007) Общая щелочность: явное консервативное выражение и его применение к биогеохимическим процессам. Mar Chem 106: 287–300.
41. 41. Portielje R, Lijklema L (1995) Потоки углекислого газа через границу раздела воздух-вода и его влияние на доступность углерода в водных системах. Лимнол Океаногр 40: 690–699.
42. 42. Штумм В., Морган Дж. Дж. (1996) Химия водной среды: химическое равновесие и скорость в природных водах.Нью-Йорк: Wiley-Interscience. 1022pp.
43. 43. Lewis E, Wallace DWR (1998) Программа, разработанная для расчетов системы CO ₂ . Ок-Ридж: Информационно-аналитический центр по двуокиси углерода, респ. ORNL / CDIAC-105, лаборатория Oak Ridge Natl, Департамент энергетики США. 21 п.
44. 44. Друп М.Р. (1973) Некоторые мысли об ограничении питательных веществ в водорослях. J Phycol 9: 264–272.
45. 45. Grover JP (1991) Конкуренция за ресурсы в изменчивой среде: фитопланктон растет в соответствии с моделью переменных внутренних запасов.Am Nat 138: 811–835.
46. 46. Huisman J, Weissing FJ (1994) Ограниченный светом рост и конкуренция за свет в хорошо перемешанной водной среде: элементарная модель. Экология 75: 507–520.
47. 47. Diehl S (2002) Фитопланктон, свет и питательные вещества в градиенте глубины смешения: теория. Экология 83: 386–398.
48. 48. Клаусмайер К.А., Личман Э., Левин С.А. (2004) Рост фитопланктона и стехиометрия при множественном ограничении питательных веществ. Limnol Oceanogr 49: 1463–1470.
49. 49. Passarge J, Hol S, Escher M, Huisman J (2006) Конкуренция за питательные вещества и свет: стабильное сосуществование, альтернативные стабильные состояния или конкурентное исключение? Ecol Monogr 76: 57–72.
50. 50. Morel FMM (1987) Кинетика поглощения питательных веществ и роста фитопланктона. J Phycol 23: 137–150.
51. 51. Хьюисман Дж. (1999) Динамика популяций ограниченного светом фитопланктона: эксперименты с микрокосмом. Экология 80: 202–210.
52. 52. Visser PM, Passarge J, Mur LR (1997) Моделирование вертикальной миграции цианобактерии Microcystis .Hydrobiologia 349: 99–109.
53. 53. Siegenthaler U, Sarmiento JL (1993) Углекислый газ в атмосфере и океан. Природа 365: 119–125.
54. 54. Cole JJ, Caraco NF (1998) Атмосферный обмен диоксида углерода в олиготрофном озере со слабым ветром, измеренный путем добавления SF ₆ . Limnol Oceanogr 43: 647–656.
55. 55. Huisman J, Jonker RR, Zonneveld C, Weissing FJ (1999) Конкуренция за свет между видами фитопланктона: экспериментальные проверки механистической теории.Экология 80: 211–222.
56. 56. Ван де Ваал DB, Verspagen JMH, Finke JF, Vournazou V, Immers AK и др. (2011) Изменение конкурентного доминирования токсичных цианобактерий по сравнению с нетоксичными в ответ на рост CO ₂ . ISME J 5: 1438–1450.
57. 57. Ван де Ваал DB, Verspagen JMH, Lürling M, Van Donk E, Visser PM и др. (2009) Экологическая стехиометрия токсинов, продуцируемых вредоносными цианобактериями: экспериментальная проверка гипотезы углеродно-питательного баланса.Ecol Lett 12: 1326–1335.
58. 58. Diehl S, Berger S, Ptacnik R, Wild A (2002) Фитопланктон, свет и питательные вещества в градиенте глубины смешения: полевые эксперименты. Экология 83: 399–411.
59. 59. Мерфи Дж., Райли Дж. П. (1962) Модифицированный однократный метод определения фосфата в природных водах. Water Sci Technol 32: 25–34.
60. 60. Ветцель Р.Г., Ликенс Г.Э. (2000) Лимнологический анализ. Нью-Йорк: Springer-Verlag. 429 стр.
61. 61.Крузиус Дж., Ваннинкхоф Р. (2003) Скорость переноса газа, измеренная при низкой скорости ветра над озером. Лимнол Океаногр 48: 1010–1017.
62. 62. Герен Ф., Абрил Дж., Серса Д., Делон С., Ричард С. и др. (2007) Скорости переноса газа CO ₂ и CH ₄ в тропическом водохранилище и реке ниже по течению. J Mar Syst 66: 161–172.
63. 63. Saltelli A, Annoni P (2010) Как избежать поверхностного анализа чувствительности. Программное обеспечение Environ Modell 25: 1508–1517.
64. 64. Frey HC, Patil SR (2002) Идентификация и обзор методов анализа чувствительности. Анализ рисков 22: 553–578.
65. 65. Вайс РФ (1974) Двуокись углерода в воде и морской воде: растворимость неидеального газа. Mar Chem 2: 203–215.
66. 66. Millero FJ, Graham TB, Huang F, Bustos-Serrano H, Pierrot D (2006) Константы диссоциации угольной кислоты в морской воде как функция солености и температуры. Mar Chem 100: 80–94.
67. 67.Schindler DW, Brunskill GT, Emerson S, Broecker WS, Peng TH (1972) Атмосферный углекислый газ: его роль в поддержании устойчивых культур фитопланктона. Наука 177: 1192–1194.
68. 68. Emerson S (1975) Химически усиленный газообмен CO ₂ в эвтрофном озере: общая модель. Лимнол Океаногр 20: 743–753.
69. 69. Янссон М., Карлссон Дж., Йонссон А. (2012) Перенасыщение углекислым газом способствует первичной продукции в озерах. Ecol Lett 15: 527–532.
70. 70. Miller AG, Turpin DH, Canvin DT (1984) Рост и фотосинтез цианобактерии Synechococcus leopoliensis в HCO ₃ ^— ограниченных хемостатов. Физиология растений 75: 1064–1070.
71. 71. Гу Б., Чапман А.Д., Шелске К.Л. (2006) Факторы, контролирующие сезонные колебания стабильного изотопного состава твердых частиц органического вещества в мягководном эвтрофном озере. Limnol Oceanogr 51: 2837–2848.
72. 72. Берман-Франк I, Зохари Т., Эрез Дж., Дубинский З. (1994) CO ₂ доступность, карбоангидраза и ежегодное цветение динофлагеллат в озере Кинерет.Limnol Oceanogr 39: 1822–1834.
73. 73. Таллинг Дж. Ф., Вуд Р. Б., Проссер М. В., Бакстер Р. М. (1973) Верхний предел фотосинтетической продуктивности фитопланктона: данные по содовым озерам Эфиопии. Freshw Biol 3: 53–76.
74. 74. Одуор С.О., Шагерл М. (2007) Характеристики первичной продуктивности фитопланктона в ответ на фотосинтетически активную радиацию в трех соленых и щелочных озерах Кенийской Рифт-Валли. J Plankton Res 29: 1041–1050.
75. 75. Verspagen JMH, Van de Waal DB, Finke JF, Visser PM, Huisman J (2014) Контрастные эффекты повышения CO ₂ на первичную продукцию и экологическую стехиометрию при различных уровнях питательных веществ.Ecol Lett 17: 951–960.
76. 76. Guildford SJ, Hecky RE (2000) Общий азот, общий фосфор и ограничение питательных веществ в озерах и океанах: есть ли общая взаимосвязь? Limnol Oceanogr 45: 1213–1223.
77. 77. Chaffin JD, Bridgeman TB, Heckathorn SA, Mishra S (2011) Оценка потенциала скорости роста Microcystis и статуса питательных веществ через трофический градиент в западной части озера Эри. J. Великие озера Res 37: 92–100.
78. 78. Кангур К., Мёлс Т. (2008) Изменения в пространственном распределении фосфора и азота в большой долине Чудского озера с умеренным климатом (Эстония / Россия).Hydrobiol 599: 31–39.
79. 79. Ныгес Т., Тувикене Л., Ныгес П. (2010) Современные тенденции изменения температуры, содержания биогенных веществ и качества воды в крупных озерах Чудское и Выртсъярв, Эстония. Aquat Ecosyst Health Manag 13: 143–153.
80. 80. Sabart M, Pobel M, Briand E, Combourieu B, Salençon MJ и др. (2010) Пространственно-временные вариации концентраций микроцистина и пропорций микроцистин-продуцирующих клеток в нескольких популяциях Microcystis aeruginosa .Appl Environ Microbiol 76: 4750–4759.
81. 81. Dzialowski AR, Wang SH, Lim NC, Spotts WW, Huggins DG (2005) Ограничение питательных веществ для роста фитопланктона в водоемах центральных равнин, США. J Plankton Res 27: 587–595.
82. 82. Андерсон Д.М., Глиберт П.М., Буркхолдер Дж.М. (2002) Вредное цветение водорослей и эвтрофикация: источники питательных веществ, состав и последствия. Эстуарии 25: 704–726.
83. 83. Гулати Р.Д., ван Донк Э. (2002) Озера в Нидерландах, их происхождение, эвтрофикация и восстановление: современный обзор.Hydrobiologia 478: 73–106.
84. 84. Шеффер М. (1998) Экология мелководных озер. Чепмен и Холл, Лондон. 357 с.
85. 85. Fussmann GF, Ellner SP, Shertzer KW, Hairston Jr NG (2000) Пересечение бифуркации Хопфа в системе живой хищник-жертва. Наука 290: 1358–1360.
86. 86. Ван Ханнен Э.Дж., Цварт Г., Ван Агтервельд М.П., ​​Гонс Х.Дж., Эберт Дж. И др. (1999) Изменения в структуре бактериального и эукариотического сообщества после массового лизиса нитчатых цианобактерий, ассоциированных с вирусами. Appl Environ Microbiol 65: 795–801.
87. 87. Benincà E, Huisman J, Heerkloss R, Jöhnk KD, Branco P и др. (2008) Хаос в долгосрочном эксперименте с планктонным сообществом. Природа 451: 822–825.
88. 88. Soetaert K, Hofmann AF, Middelburg JJ, Meysman FJR, Greenwood J (2007) Влияние биогеохимических процессов на pH. Mar Chem 105: 30–51.
89. 89. Schippers P, Lürling M, Scheffer M (2004) Увеличение атмосферного CO ₂ способствует продуктивности фитопланктона.Ecol Lett 7: 446–451.
90. 90. Qiu B, Gao K (2002) Влияние обогащения CO ₂ на цветущую цианобактерию Microcystis aeruginosa (Cyanophyceae): физиологические реакции и взаимосвязь с доступностью растворенного неорганического углерода. Дж. Фикол 38: 721–729.
91. 91. Hallegraeff GM (1993) Обзор вредоносного цветения водорослей и их очевидного глобального увеличения. Phycologia 32: 79–99.

Влияние обработки медносульфатных сорняков на бактерии на дне озер по JSTOR

Ecology публикует статьи, в которых рассказывается об основных элементах экологических исследований.Упор делается на краткие, ясные статьи, документирующие важные экологические явления. Журнал публикует широкий спектр исследований, которые включают в себя быстро расширяющийся круг вопросов, методов, подходов и концепций: палеоэкология через современные явления; эволюционная, популяционная, физиологическая, общественная и экосистемная экология, а также биогеохимия; включая описательный, сравнительный, экспериментальный, математический, статистический и междисциплинарный подходы.

Wiley — глобальный поставщик контента и решений для рабочих процессов с поддержкой контента в областях научных, технических, медицинских и научных исследований; профессиональное развитие; и образование. Наши основные направления деятельности выпускают научные, технические, медицинские и научные журналы, справочники, книги, услуги баз данных и рекламу; профессиональные книги, продукты по подписке, услуги по сертификации и обучению и онлайн-приложения; образовательный контент и услуги, включая интегрированные онлайн-ресурсы для преподавания и обучения для студентов и аспирантов, а также для учащихся на протяжении всей жизни. Основанная в 1807 году компания John Wiley & Sons, Inc. уже более 200 лет является ценным источником информации и понимания, помогая людям во всем мире удовлетворять свои потребности и воплощать в жизнь их чаяния.Wiley опубликовал работы более 450 лауреатов Нобелевской премии во всех категориях: литература, экономика, физиология и медицина, физика, химия и мир. Wiley поддерживает партнерские отношения со многими ведущими мировыми обществами и ежегодно издает более 1500 рецензируемых журналов и более 1500 новых книг в печатном виде и в Интернете, а также базы данных, основные справочные материалы и лабораторные протоколы по предметам STMS. Благодаря постоянно растущему предложению открытого доступа, Wiley стремится к максимально широкому распространению и доступу к публикуемому нами контенту, а также поддерживает все устойчивые модели доступа.Наша онлайн-платформа, Wiley Online Library (wileyonlinelibrary.com), является одной из самых обширных в мире междисциплинарных коллекций онлайн-ресурсов, охватывающих жизнь, здоровье, социальные и физические науки и гуманитарные науки.

400 PPM: уровни углекислого газа пересекли новый отрезвляющий порог

На прошлой неделе мы миновали неудачный маркер, когда дело доходит до изменения климата: концентрация углекислого газа (CO2) в атмосфере достигла 400 частей на миллион (ppm) вблизи Арктики .

Что это значит и почему мы должны волноваться?

Этот уровень был обнаружен учеными из Национального управления по исследованию океанов и атмосферы (NOAA), которые уже давно измеряют концентрацию CO2 на станциях по всему миру двумя способами: (1) добровольцы собирают пробы воздуха и отправляют их в лабораторию исследования системы Земли NOAA в Колорадо для анализа; и (2) полдюжины базовых обсерваторий непрерывно отслеживают уровни CO2. Одна из этих обсерваторий находится в Барроу на Аляске.Обсерватория в Барроу, а также пробы воздуха из нескольких других северных регионов, включая Канаду, Финляндию и Норвегию, показывают, что этой весной было превышено 400 ppm. Углекислый газ — это парниковый газ, наиболее ответственный за глобальное потепление, и его концентрация в атмосфере является убедительным сигналом того, насколько мы близки к необратимому изменению климата. Поскольку прогнозируемое воздействие более высоких концентраций CO2 настолько велико, многие выступают за то, чтобы нам нужно было оставаться на уровне около 350 ppm, чтобы поддерживать стабильную климатическую систему.

Однако в настоящее время средние глобальные концентрации CO2 в атмосфере составляют 393,9 частей на миллион. Если текущие тенденции сохранятся, по данным NOAA, потребуется примерно четыре года, чтобы глобальные уровни достигли 400 ppm. Частично изменение региональных уровней CO2 является результатом растительности в средних широтах, которая поглощает CO2 весной и летом, вызывая несколько более низкие концентрации в этих областях. Затем уровни снова повышаются во время падения, когда углекислый газ выделяется из разлагающихся растений. Несмотря на эти сезонные взлеты и падения, рост глобальных концентраций двуокиси углерода в атмосфере ускорился за последние полвека, увеличиваясь примерно на 2 ppm ежегодно.

Чтобы поместить эти данные в контекст, научные модели показывают, что концентрации CO2 сегодня выше, чем когда-либо за последние 800000 лет (см. Https://www.esrl.noaa.gov/gmd/ccgg/trends/history.html для мощной демонстрации беспрецедентного роста уровня CO2). Эта тенденция быстро ускорилась в постиндустриальную эпоху, что побудило ученых установить связь между деятельностью человека и повышенным уровнем CO2.

МЭА: рекордно высокие выбросы

Новость о превышении отметки в 400 ppm стала более тревожной, поскольку она совпала с новыми данными Международного энергетического агентства (МЭА), которые показывают, что глобальные выбросы CO2 увеличились 3. 2% за последний год, достигнув рекордного уровня в 31,6 гигатонн (Гт). МЭА предполагает, что мир сейчас находится всего в 1 Гт от уровня, на котором должны оставаться выбросы CO2, если мы хотим с 50-процентной вероятностью удержать повышение глобальной средней температуры на 2 ° C по сравнению с доиндустриальными уровнями. И большинство ученых полагают, что даже повышение температуры на 2 ° C является слишком высоким показателем, поскольку в некоторых частях мира — например, в полярных регионах — температура может повыситься в два-три раза по сравнению со средним глобальным уровнем.

В мире температура поднялась на 0.8 ° C с конца 1880-х годов, и мы уже наблюдаем, как влияние, связанное с климатом, усиливается. Глобальное повышение температуры уже привело к более ранней весне и изменениям в характере миграции животных; усиление ледникового стока и потепление многих рек; увеличение ледниковых озер; изменения в пищевых цепочках; и сдвиги в ареалах и численности планктона и рыбы. Все это оказывает значительное влияние на людей, экосистемы и экономику по всему миру.

Некоторые могут возразить, что превышение 400 ppm заслуживает внимания только потому, что это круглое число.Но эта цифра сигнализирует о том, что нам необходимо срочно найти долгосрочные решения, чтобы переломить нынешние климатические тенденции. В противном случае общество продолжит движение на неизведанную территорию, поскольку наша деятельность приведет нас в новый и более неопределенный мир.